Vuonna 1969 perustettu Ilmailumuseoyhdistys ry avasi ensimmäisen pysyvän näyttelynsä Helsinki-Vantaan lentokentän alakerrassa sijaitsevalle käytävälle 12.6.1972. Ilmailumuseoyhdistyksen hallitus päätti kesäkuussa 1977 Museoviraston kehotuksesta nimetä käytävänäyttelyn virallisesti ilmailumuseoksi. Yhdistys alkoi pian tavoitella omaa museorakennusta.
Nykyiselle paikalle museon rakentaminen aloitettiin 8.5.1980. Ensimmäinen näyttelyhalli avattiin yleisölle 24.9.1981. Seuraavassa vaiheessa rakennettiin ns. välihalli joka vihittiin käyttöön maaliskuussa 1985. Toinen suuri näyttelyhalli arkisto- ja työtiloineen otettiin käyttöön 26.9.1989.
Vuonna 1995 välihallia laajennettiin, jolloin saatiin mm. erikoistapahtumia varten pieni kahvilatila sekä arkistotilaa.
Viimeisin laajennus valmistui keväällä 1998, jolloin käyttöön otettiin uusi toimistosiipi, jossa on työtilojen lisäksi 200 hengen auditorio, kahvila sekä museon kirjasto.
Nykyisen tontin vuokrasopimus päättyy viimeistään vuonna 2028. Tällä hetkellä museo käy mm. Vantaan kaupungin kanssa neuvotteluja uudesta sijainnista Vantaalla.
Opetusministeriö nimitti Suomen Ilmailumuseon valtakunnalliseksi erikoismuseoksi 1.1.1997 alkaen. Opetus- ja kulttuuriministeriö nimesi Suomen Ilmailumuseon ilmailun valtakunnalliseksi vastuumuseoksi 1.1.2020 alkaen. Nimitys on voimassa 4 vuotta kerrallaan.
